Certains auteurs considèrent que la voie romaine Le Mans-Chartres franchissait l'Huisne à cet emplacement, d'où l'appellation courante de "pont romain" dont on affuble le pont de Montfort-le-Gesnois comme beaucoup de ponts anciens. En réalité, le tracé de cette voie demeure très incertain et d'autres auteurs lui font plutôt traverser l'Huisne à hauteur de Champagné. Quoi qu'il en soit, il ne reste probablement rien, dans la construction actuelle, qui puisse remonter à l'Antiquité, époque à laquelle la traversée aurait aussi bien pu se faire à gué ou sur un pont de bois. En revanche, au Moyen-Age, l'important grand chemin du Mans à Paris passe bien à cet emplacement, il sera détrôné au XVIIIe siècle par les grandes routes royales passant par Savigné-l'Evêque et Connerré. Le pont constitue également un raccourci pour les voyageurs entre Alençon et Saint-Calais, évitant Le Mans (voir annexe).

La toponymie ne fait semble-t-il apparaître un pont qu'au milieu du XIVe siècle : entre 1330 et 1357, selon le dictionnaire topographique de Vallée et Latouche, l'ancienne "Geneda" ou "Gena" prend le nom de "Pont de Gene". Fait-on alors écho à la construction d'un premier pont en pierre, qui sera pendant plusieurs siècles le principal sur l'Huisne ? La partie est (vers l'extérieur du bourg), aujourd'hui en grande partie dans les terres suite au rétrécissement du cours de l'Huisne, présente des arches en arc brisé caractéristiques de la 1ère moitié du XVe siècle. On peut légitimement supposer que le pont précédent ait pu être détruit lors des conflits de la guerre de Cent Ans : la région fut occupée par les Anglais de 1356 à 1370 et de 1417 à 1450. Cependant, aucun document ne vient pour l'heure confirmer ces hypothèses.

En 1652, le pont aurait été partiellement rompu pour arrêter la marche des troupes du duc de Beaufort, tentant de rejoindre Rohan-Chabot en Anjou lors de la Fronde. Les quatre premières arches du côté du bourg datent de toute évidence d'une reconstruction dans la 2e moitié du XVIIe siècle. A la fin du XVIIIe siècle, le pont de Pont-de-Gennes est encore considéré comme le seul praticable entre Le Mans et La Ferté-Bernard. Son maintien est également essentiel au bon déroulement des marchés de Montfort et de Bonnétable. Dans les archives conservées, depuis le début du XIXe siècle, l'entretien du pont est une préoccupation constante. Les parapets notamment sont victimes de l'étroitesse de l'ouvrage et régulièrement dégradés par le frottement des moyeux des voitures. On trouve aussi mention de consolidations des arches et de réparations aux éperons. En 1809, le maire prend un arrêté pour empêcher les habitants de prélever les pierres du pont et de faire rouir le chanvre sous les arches.

En 1802, une arche (vraisemblablement la quatrième du côté du bourg) est partiellement emportée par une inondation ; la brèche est provisoirement remplacée par les battants d'une porte avant d'être comblée. La cinquième arche, qui menace ruine, est réparée à la même occasion. La partie centrale du pont (cinquième, sixième et septième arches en partant du bourg) est reconstruite en 1834 : trois arches en plein cintre viennent remplacer trois arches médiévales en arc brisé, menaçant de s'effondrer. L'ingénieur ordinaire Dupuit encadre les travaux, dévolus à l'entrepreneur manceau Gabriel-Jacques Hamelin. Au cours des travaux, on se rend compte que la maçonnerie d'origine est encore solide, si bien que le maire demande de limiter les travaux à une seule arche, ce que le préfet refuse.

A partir des années 1840, le pont est régulièrement menacé d'élargissement voire de reconstruction totale. Avec la construction de la voie ferrée Paris-Brest via Le Mans, en 1854, Pont-de-Gennes se voit dotée d'une station en rive gauche de l'Huisne (aujourd'hui détruite). Le pont constitue une difficulté entre la gare et le bourg, si bien que sa transformation est demandée avec insistance par la municipalité. Toutefois, le projet s'avère très complexe dans sa mise en œuvre. Un élargissement, rendu difficile par la courbure et l'irrégularité de l'ouvrage, pourrait également fragiliser le pont et le rendre inesthétique ; d'un autre côté, une reconstruction générerait de coûteuses indemnités pour les propriétés riveraines dépréciées par le surhaussement de la route. Finalement, la construction d'une gare à marchandises face à Montfort-le-Rotrou en 1878 puis la suppression de la station de Pont-de-Gennes, concentrent les efforts et les financements sur la construction du pont de la Pécardière. Devenu de moindre intérêt, celui de Pont-de-Gennes est épargné.

Bien que l'idée d'élargir ou reconstruire le pont soit réapparue à plusieurs reprises, celui-ci est finalement conservé. Des réparations aux parapets et la création de trottoirs sont signalées en 1920. L'édifice est inscrit à l'Inventaire Supplémentaire des Monuments Historiques le 26 Mars 1927. Une baignade publique fut aménagée en aval du pont en 1943, réduisant la largeur du lit de la rivière. Pour faciliter la circulation sur le pont, des feux de signalisation ont été placés dès 1962.