Dédiée primitivement à Notre-Dame, l'église se voit ajouter rapidement le vocable de Saint-Maurille quand le saint évêque y est réinhumé. Une crypte paléochrétienne à quatre pièces, conservant de nombreux tombeaux, sera détruite lors des travaux de nivellement de la place du Ralliement en 1867-1870. Un collège de chanoines y est établi dès l'époque carolingienne. L'église est reconstruite au XIe ou au XIIe siècle, voire sur les deux siècles. En 1496, les architectes Guillaume Coué et Mathurin Lecomte sont payés pour des travaux réalisés dans la nef. La façade de l'église et le porche doivent probablement être contemporains, peut-être réalisés par les mêmes maîtres d'œuvre. Deux chapelles latérales sont édifiées aux alentours de 1528 sur le flanc nord pour servir d'église paroissiale. En 1604, le conseiller du roi Duchesne Goussault est autorisé à faire construire une chapelle sur le côté sud de la nef. De 1714 à 1716, l'architecte Louis Jouin prolonge le chœur de la collégiale pour l'aménager à la romaine. Une nouvelle sacristie est également réalisée à l'issue de ces travaux. La collégiale est démolie à la Révolution, le terrain ainsi dégagé formant l'angle nord-est de la nouvelle place du Ralliement.